DERLEME Uludag Univ., J. Fac. Vet. Med. 2018: 37 (2) 151-157 DOI:10.30782/uluvfd.419001 Türkiye Bal Arılarında Ciddi Tehlike; Nosemosis Mehmet Özüiçli*, Levent Aydın Uludağ Üniversitesi Veteriner Fakültesi, Parazitoloji Anabilim Dalı, Nilüfer – Bursa Gönderilme: 27.04.2018 Kabul: 03.07.2018 Özet Nosema apis ve Nosema cerenae ergin bal arılarında (Apis mellifera) Nosemosis’e neden olur ve bu etkenler ergin arıların bağırsak sistemine yerleşir. Nosemosis en yaygın arı hastalıklarından birisidir ve dünya çapında önemli arı kayıplarına neden olur. Bu hastalık direkt olarak; sindirim sistemi bozukluklarına, arıların ortalama ömrünün azalmasına, koloni sayısının azalmasına neden olur ve indirekt olarak; bal üretiminin ve polen toplamanın azalmasına ve kolonide önemli kış kayıplarına neden olur. Bu hastalık bakteriyel, protozoon ve viral hastalıklarla birlikte görülebilir bu durum arı kolonisi sağlığını, arı ürünlerini ve üretimini olumsuz yönde etkiler. Bu derlemede Nosema hastalığının ergin arılarda önemi ve Nosemosis kontrol programına vurgu yapılmıştır. Anahtar Kelimeler: Nosemosis, Apis mellifera, Hastalık, Kontrol Abstract Serious Threat for Turkish Honeybees; Nosemosis Nosemosis is one of the most prevalent bee diseases that cause significant bee losses worldwide. The causative agents of Nosemosis in adult honey bees (Apis mellifera) are Nosema apis and Nosema cerenae and these agents invade intestines of adult bees. This disease causes digestive tract disorders, reducing the lifespan of bees, decreasing bee colony number directly, indirectly, decreasing honey production and pollen collecting and important bee’s colony losses in a dormant season. It may be seen together with bacterial, protozoal and viral diseases. This circumstance negatively affects the health of bee colonies, bee products and productivity. In this review, the importance of Nosema disease in adult bees and control programme of Nosemosis are emphasized. Key Words: Nosemosis, Apis mellifera, Disease, Control Giriş arı ürünleri; başta bal olmak üzere, polen, propolis, arı Arıcılık günümüzde ülkemizde ve dünyada önemli bir ti- sütü, arı zehri, apilarnil gıda ve ilaç sanayisinde kullanıl- caret ve iş kolu olarak ortaya çıkmaktadır. Özellikle arıla- maktadır. Her canlıda olduğu gibi bal arılarında da rın polinasyonla birlikte sağladıkları önemli bir ekonomik birtakım hastalık etkenleri gözlemlenmekte; koloni katkı vardır. Bu bağlamda Dünya Arıcılar Birliği Başkanı sağlığı ve devamlılığını olumsuz yönde etkilemektedir. Philip McCabe’in son açıklamasına göre ABD’de polinas- CCD’ye (Colony Collapse Disorder) birçok faktör neden yonun ülke ekonomisine katkısı 115 milyar dolar, Avrupa olabilir (Cox-Foster ve ark., 2007). Bu nedenlerden en ekonomisine katkısı 42 milyar dolardır. Bu rakamlara ba- önemlilerinden biri de Nosema cinsinde yer alan Nosema kılarak arıcılığın dünya üzerinde ne kadar önem arz eden apis ve N. ceranae etkenleridir (Paxton, 2010; Chaimanee bir iş kolu olduğu anlaşılmaktadır. Polinasyonun yanında ve ark., 2010). * Sorumlu Yazar: Uludağ Üniversitesi Veteriner Fakültesi, Parazitoloji Anabilim Dalı, Nilüfer – Bursa E-posta: laydin@ uludag.edu.tr 151 Özüiçli ve Aydın 2018 Mikrosporodial entomopatojenler arasında yer alan yoluyla alınmasıyla enfekte olur (Webster ve ark., 2004; Nosemosis etkenleri, bal ve bombus arıları ile ipek Chen ve ark., 2008). Arı bağırsaklarında sporların opti- böceklerini patolojik, ekolo-jik ve ekonomik olarak mal gelişimi 30-34 oC’dir ve sporlar yedi aydan fazla aktif etkileyerek Veteriner Hekimliğin ilgi alanına girmiştir. Bal kalabilir (Şekil 1). N. ceranae ergin bal arılarında herhangi arılarında ani kovan sönmesi ola-rak adlandırılan sendrom bir klinik semptom göstermeden genellikle kovan üzerinde yapılan araştırmalar Nosemosis hakkındaki dışında hızlı ölümlere neden olur (Higes ve ark., 2007; bilgileri arttırmıştır. N. cerenae’nın ani koloni kayıplarıyla Paxton ve ark., 2007; Chen ve ark., 2009; Forsgren ve ilgili olduğu birçok ülkede yapılan araştırmalarla kayıt Fries, 2010). N. ceranae enfeksiyonlarında insidans yıl altına alınmıştır. N. cerenae’ya bağlı arı kayıpları ishal boyu aynı kalır, bu özellik N. apis enfeksiyonlarından N. semptomları ve ölü arılar bulunmadan mey-dana geldiği ceranae enfeksiyonlarını ayıran en önemli noktadır (Klee için arıcılar arasında sessiz ölüm olarak ad-landırılır. Son ve ark., 2007; Martin Hernandez ve ark., 2007). yıllarda dünya çapında arı ölümlerinde ciddi artışlar gözlemlenmiştir. Arı popülasyonundaki bu hızlı düşüş viral, mantar, parazitik hastalıklar, pestisit zehirlen-mesi, tek yönlü tarım, polen kıtlığıyla ilişkilidir (Aydın ve ark., 2006; Chen ve ark., 2008) Etiyoloji Âlem: Mantarlar Şube: Mikrosporidia Sı nıf: Dihaplophasea Dizi: Dissociodihaplophasida Şekil 1. Nosema sporları (×400) (Orijinal) Aile: Nosematidae Cins : Nosema Tür: N.ceranae ve N. apis Bu hastalık etkenleri zorunlu hücre içi mantarlar olan mikrosporidia şubesinde yer alırlar. N. apis’in Zander (1909) tarafından Batı bal arılarında (Apis mellifera) or- taya çıkarıldığı bilinmektedir. Buna ek olarak 1994 yılında Doğu bal arılarında (Apis cerana Fabricus) N. apis’e benzer bir mikrosporidia olan N. ceranae tanımlanmıştır (Fries, 2010). Yapılan çalışmalar ile A. cerana’da parazitlenen N. ceranae’nın günümüzde A. mellifera’ya uyum sağladığı ve N. apis’in yerini alarak en baskın hastalık etkeni olduğu bilinmektedir. N. ceranae’nın N. apis’e göre daha şiddetli enfeksiyon ve daha yüksek ölüm oranı oluşturduğu ortaya Şekil 2. 1: Olgunlaşmış Malpighamoeba kisti, 2: Malpighamoeba Trofozoiti, 3: Olgunlaşmamış Malpighamoeba kisti, 4: Malpighamoeba kistleri, 5 Nosema konmuştur (Forsgren ve Fries, 2010). N. ceranae, son yıl- sporları. (Santiago ve Lange, 2010) larda birçok etken ile birlikte “Colony Collapse Bu mantarları ayıran bir diğer özellik de gelişim Disorder” (CCD) olarak adlandırılan koloni kayıplarının süreleridir. Gelişim süresi N. apis’te beş gün iken N. nedenle-rinden biri olarak görülmektedir. Etkenler ceranae’de ise üç gündür. Yapılan çalışmalarda Nosemosis kolaylıkla spor oluşturmakta ve genelde spor formunda sporlarına sadece sindirim sistemi epitel hücrelerinde bulunmaktadır. N. apis’in sporları oval şekilli, 4–6 µm değil bunun yanı sıra Malpighi tüplerinde, tükürük uzunluğunda, 2–4 µm genişliğinde, N. ceranae’nin sporları bezlerinde ve yağ dokuda rastlanmıştır (Chen ve Huang, ise daha küçük olarak 3.3 – 5.5 µm uzunluğunda ve 2.3 – 3 2010). Enfeksiyon potansiyelini kraliçe arının zayıflaması, µm genişli-ğindedir. Sporlar dışkıda, ölü arıda ve balda 1 kovan içindeki mikro iklimin değişmesi, yeterli miktarda yıl, toprakta 2 – 3 ay enfektif olarak kalabilir (Forsgren ve besin ve polen olmaması arttırır. Hastalığın semptomları Fries, 2010). şişmiş mide ve orta bağırsakta griden beyaza renk Klinik Belirtiler değişimidir. A. mellifera’da N. ceranae enfeksiyonlarında Arılar Nosema sporlarıyla enfekte gıdaların ve suyun ağız dört safha belirlenmiştir (Hi-ges ve ark., 2008). İlk safha asemptomatik olup ilkbahardan erken sonbahara kadar 152 Özüiçli ve Aydın 2018 sürer. İkinci safha geç sonbahardan ilkbahara kadar sürer. rejenerasyon gerçekleşememektedir ve bu durumlara Arılar sıcaklığın düşmesine bağlı olarak enerji stresine girer bağlı olarak erken ölümlerin ortaya çıktığı gösterilmiştir ve ölmeye başlar ve kraliçe arı kolonideki bu kaybı (Dussaubat ve ark., 2012). Bal arısının normal giderebilmek için daha fazla yumurta verir. Arı defekasyonunda dışkı genellikle ince, ortalama 1 cm popülasyonu değişmez fakat kuluçka miktarı artar. Kraliçe uzunluğunda ipliksi görünümde olup ishalli bal arısının arı kışın yumurta verir. Bu olayda koloni sağlığının iyiye dışkısı ise ortalama 0,5 cm çapında yuvarlak, düştüğü gittiği gibi bir yanlış yorumlamaya neden olur. Üçüncü noktaya yayılan sulu bir görünüm sergilemektedir. Bal safhada ise kovan popülasyonu yüksektir ve tüm çerçeveler arılarında defekasyon normal şartlarda kovan dı-şında kuluçka ile doludur. Koloni popülasyonu yüksek olmasına gerçekleşmekte, mevsim şartlarının uçmaya elverişli rağmen arılar salkım oluşturamaz. Son safha ise ani olarak olmadığı dönemlerde defekasyon ertelenmektedir (Bailey, tüm kovanın çöküşüdür. Bu safha genelde son baharda ve 1955). erken kış periyodunda gözlemlenir. Son safhadan az Enfeksiyonun başlangıcı klinik olarak genellikle fark edil- miktarda arı ve kraliçe arı ve bir miktar kuluçka kurtulabilir, mez ancak paraziteminin şiddetine bağlı olarak zamanla kurtulan bu bireyler de az virulent enfeksiyonlarla uçamayan ancak önceleri yürüyen arılar, daha sonra bu- ilkbaharda çökebilir. Bakıcı arılarda mikrosporodial lunduğu noktada uzun süre bekleyen, zorlukla yürüyebi- enfeksiyonlarda sporlar farengeal bezlere yerleşir. Bu len, son zamanlarda ise yürüyemeyen ve paraliz tablosu bezlerin zarar görmesi ile arı sütü üretimi sekteye uğrar sonunda ölü olarak bulunurlar. Kış salkımı teşekkülünden bu durum da kraliçe arının beslenmesini olumsuz etkiler. önce N. ceranae ile enfekte olan kolonilerde hızla gelişen N. cerenae enfeksiyonları hızlı gelişir ve oldukça patolojik tablo neticesinde abdomende artan iç basınç ve ölümcüldür. Arılar enfeksiyondan sonraki sekiz gün ishale bağlı olarak kış salkımının bozulması, kovan dışına içerisinde ölür (Higes ve ark, 2007). N. apis ile çıkan bal arılarının geri dönemeyerek öldükleri bildiril- enfekte arılıklar incelendiğinde özellikle kovan üst kapağı mektedir (Muz ve ark., 2012). ve uçuş tahtasında, çok daha ciddi salgınlarda ise kovanın Nosemosise eşlik eden etkenler; Malpighamoeba mellifi- tamamında hatta çerçeve yüzeylerinde bile ishalli dışkı cae (Protozoon) ve Cryptococcus neoformans var. grubii izlerine ve kirlenmeye rastlanmaktadır. N. cerenae (Mantar) virülensi ve mortaliteyi artırmaktadırlar (Santi- enfeksiyonlarında ise N. apis enfeksiyonlarının aksine ishal ago ve ark., 2010). Özellikle siyah ana gözü virüsü birçok gözlemlenmez ve bu yüzden N. cerenae enfeksiyonları olguda Nosemosise eşlik etmektedir. Apis mellifera’nın kuru Nosemosis olarak adlandırılır (Mayack ve Naug, 2009). bağırsak epitel hücreleri hem N. cerenae hem de DWV N. cerenae, N. apis’ e göre sıcaklık değişikliklerine daha etkili (Kanat Deformasyon Virusu) tarafından tercih adapte olma yeteneğine sahip olup 25oC-37oC sıcaklık edilmektedir. Bu patojenler bağırsak epitel hücreleri için aralığında N. ceranae’ nın yaşam çemberini ta- yarışmaktadır. Bu durum sonuç olarak bağırsaklardaki N. mamlayabilme yeteneği N. apis’ inkinden fazladır. Optimal cerenae spor miktarı ile DWV yükü/miktarı arasında ters 33oC derecede N. cerenae’ nin intestinal epiteliyal orantı oluş-turmaktadır (Costa ve ark., 2011; Dainat ve hücrelere zarar verme kapasitesi N. apis’ ten 2-3 kat daha ark., 2012). fazladır. N. ceranae enfeksiyonları yıl boyu asemptomatik Hastalığın Türkiye’deki Yayılışı gözlem-lenirken N. apis enfeksiyonları sıcak aylarda, Nosemosisin yaygınlığı klasik metotlar ile yapılan araştır- özellikle bal hasadının başında gözlemlenir. malarda Bursa yöresinde %26 (Aydın ve ark., 2001), Kars Patojenite yöresinde %15,74 (Topçu ve Aslan, 2004), Elazığ Nosema sporları konağın hemolenf besin dengesini etkile- yöresinde %8,7 (Şimşek H, 2005), Muğla bölgesinde %100 mektedir. N. ceranae’ nin bal arılarında oluşturduğu enerji (Şimşek D, 2007), Trakya bölgesinde %6.5 (Doğaroğlu ve stresi N. apis’ e kıyasla çok daha fazladır. Bu parazitin N. Sıralı, 2005) ve Hatay yöresinde %10 (Muz ve ark., 2012) apis’ ten çok daha hızlı gelişerek aynı sürede daha fazla oranlarında bildirilmiştir. sayıda hücreyi enfekte etmesiyle her bir hücre içerisinde Hastalığın Dünyadaki Yayılışı daha fazla sayıda spor oluşması, parazitin doku Türkiye’nin sınır komşusu olan Bulgaristan’da 94 adet arı- özgünlüğünün az olması yani bağırsak dışındaki tüm lıktan, 396 adet kovan örneklenmiş, bu arılıklardan dokularda bulunması, enfekte bal arılarının hızla ölmesine 42’sin-de mikroskobik pozitiflik, 47’sinde ise PCR metodu neden olmaktadır (Mayack ve Naug, 2009). N. ceranae ile ile N. ceranae, 2 örnekte ise N. apis pozitifliği tespit enfekte olan kolonilerde homeostazisi sürdüren genlerin edilmiştir (Gurgulova ve ark., 2010). Yunanistan’da koloni baskılanması nedeniyle bağırsaklarda rutin kaybına uğrayan on farklı arılığın dokuzunda N. ceranae 153 Özüiçli ve Aydın 2018 tek başına, ikisinde N. apis ile miks enfeksiyon şeklinde Serolojik Tanı PCR metodu ile tespit edilmiştir (Hatjina ve ark., 2011). Sahada N. ceranae’nin teşhisi için antikor tabanlı dipstick Yunanistan’da yapılan bir başka araştırmada 37 arılıktan testi tasarlanmıştır. Test sadece N. ceranae’ye spesifik olup 27’si N. cerenae pozitif bulunmuştur (Bacandritsos ve ark., 103-106 adet gibi düşük enfeksiyonlarda bile başarıyla ça- 2010). İspanya’da yapılan bir araştırmada, bal örneklerinin lışmaktadır (Aronstein ve ark., 2011; Webster ve Aronste- N. ceranae sporları ile kontaminasyonunun 1988 yılından in, 2012). 2011 yılına kadar artarak devam ettiği bildirilmektedir (Botias ve ark., 2012). İran’ın kuzeybatısındaki 294 Moleküler Tanı arılıktan 72’sinde Nosemosis tespit edilmiştir (Lotfi ve ark., N. ceranae’nin ilk moleküler tanısı 2004 yılında yapılmıştır 2009). Hollanda’da, Nosema ile enfekte kolonilerin %10 (Webster ve ark., 2004). N. ceranae ve N. apis’in Türkiye’de ‘unun N. apis, %87’sinin ise N. ceranae olduğu moleküler ilk ayırıcı tanısı 2010 yılında PCR-RFLP ve PCR bildirilmiştir (Van der Steen ve ark., 2010). Avusturya’da metodu ile yapılmıştır (Muz ve ark., 2010; Ütük ve ark., 126 arılıktan 59’u Nosema pozitif bulunmuş, bunlardan % 2010). PCR metodu spor dışı formlar olan vejetatif geçiş 30’u N. ceranae, %10’u N. apis, %60’ı ise miks enfeksiyon evresindeki etkenlerin tür ayrımlarının yapılmasında altın olarak kayıt edilmiştir (Derakhshifar ve ark., 2010). İtalya’da standart olarak kabul edilmektedir (Chen ve ark., 2009; 234 arılıktan 136’sı N. ceranae pozitif bulunurken, bir adet Gisder ve ark., 2010). N. apis pozitifliği tespit edilmiştir (Granato ve ark. ,2010). Elektron mikroskop tanı Polar fiamentin sayısı N. apis ve N. ceranae’nın ayırıcı ta- Hastalığın Tanısı; İnspeksiyon ile makroskobik tanı nısında taksonomik bir ölçü olarak bildirilmiştir. N. cera- Güvenilirliği çok düşük bir yol olup, bu amaçla bal arısı nae’nın 18-21 adet (Chen ve ark., 2009), N. apis’in 20-23 bir elin parmakları yardımıyla toraks kısmından tutulur. adet (Fries, 2010) filament yapıya sahip olduğu tespit edil- Abdomenin altıncı tergiti yani iğnenin bulunduğu en son miştir. halka diğer elin iki parmağı, iki tırnak ucu veya penset yar- dımı ile tutularak, abdomenin beşinci tergiti ile bağlantısı Hücre Kültürü İle Hibridizasyon koparılıp sindirim sistemi organları dışarıya çekilerek çı- Nosema türlerinin vejatatif formu, Lepidoptera takımında kartılır. Taze arı örneklerinin kullanılması büyük kolaylık yer alan Lymantria dispar türüne ait olan IPL-LD-65Y he- sağlamaktadır. Nosema ile enfekte sindirim sisteminde ba- terolog hücre hatlarında, türe özgü olarak floresan in-sitü ğırsaklar timpanik, orta bağırsak kısmı süt beyazı rengi hibridizasyon (FISH) tekniği ile gösterilebilmekte, mero- alabilirken, sağlıklı olanları doğal kahvemsi ton gonial evredeki klasik iğ şeklindeki merontların yanı sıra görünümdedir. Makroskobik tanı ölçülerine kesinlikle yuvarlak, oval veya pleomorfik şekillerde tespit edilebil- güvenilmemeli sadece ön fikir verme noktasında tutulmalı, mektedir. Hibridizasyonda floresan işaretli özgün oligo- koruma veya tedavi amacıyla mutlaka mikroskobik nükleotitler ve floresan mikroskobisi kullanılmaktadır. N. laboratuvar tanısına gidilmesi önerilmektedir (Zeybek, ceranae hedef doku ve hücrelere N. apis kadar özgün değil- 1991; Aydın, 1994). dir. Bu özelliği özgün hücre hattına olan bağımlılığı azalt- makta, daha kolay üretilebilmektedir (Visvesvara, 2002; Mikroskobik Tanı Gisder ve ark., 2010). 25 adet tarlacı arıya ait abdomen gövdeden ayrılarak temiz Koruma ve Kontrol bir tüp içerisindeki 25 ml distile su ile homojen hale geti- rilir. Bu karışımdan bir damla alınarak lam lamel arasında XP arazit koloniler arasında horizontal bulaşma (per os) ile 400 büyütmeli ışık mikroskobunda muayene edili.r No- yayılmaktadır. Kışlatma alanlarında bulunan güçlü koloni- sema sporları lam lamel arasında her iki ucu yuvarlanmış, lerin, Nosemosisli zayıf kolonileri yağmalaması, Nosema oval silindirler şeklinde, aktif hareket kabiliyeti olmayan bsipro rlarıyla kontamine balın sağlıklı koloniye bulaşması ile mermi görünümüne benzetilebilir (Şekil 2) (Zeybek, 1991s; onlanmaktadır. Farklı kovanlara ait malzemelerin yer de- Aydın, 1994). ğiştirmesi, zayıf ve güçlü koloniler arasında çerçeve değişi- Boyama İle Tanı mi ile arıcılık gereçlerinin müşterek kullanımı sporların ve Safranin ve Nigrosin boyaları kullanılabilir (Zeybek, 1991; amip etkeni kistlerin yayılmasında rol oynamaktadır (Ma- Aydın, 1994). lone ve ark., 2001). Arı kolonilerinde kullanılan petek ve çerçevelerin uzun süre değiştirilmeden kullanılması, steri- 154 Özüiçli ve Aydın 2018 lizasyonu sorunlu olan peteklerdeki Nosema spor yükünü Aydın L, Güleğen E, Çakmak İ, Girisgin O, Wells H. Re- arttırmakta, dolayısıyla kışlatma sonu ilkbahar kayıpları lation between Nosema and Chalkbrood diseases, and its ve koloni kayıplarında artış meydana gelmektedir (Fries, implication for an apiary management model. Bull Vet Inst 1988). Koruma ve tedavi amaçlı kullanılan ilaçların Pulawy, 50: 471-475, 2006. yararlı olabilmesi için Nosema sporları ile kontamine şerbet, su, kek, polen gibi gıda maddeleri, kovan içi ve dışı Bailey L. Nosema apis and dysantery of the honeybee. J tüm mal-zemeler mutlaka değiştirilmelidir. Aksi takdirde Apic Res, 6: 121-125, 1955. sadece Nosema’nın aktif formuna karşı kısa vadeli tedavi ve koruma sağlanmış olacak ancak ilaçların etki etmediği Bacandritsos N, Granato A, Budge G, Papanastasiou I, Ro- spor form sayesinde sürekli olarak reenfeksiyonlar inioti E, Caldon M, Falcaro C, Gallina A, Mutinelli F. Sud- şekillenerek ilaç uygulamaları uzun dönemde başarısız den deaths and colony population decline in Greek honey kalacaktır. Kovan ve kullanılan malzemelerin asetik asit bee colonies. J Invertebr Pathol, 105: 335–340, 2010. (sirke) ile dezenfeksiyonu sezon öncesi ve sonrasında mutlaka uygulanmalı, her kovanın içine bir adet el demiri Botías C, Martín-Hernández R, Garrido-Bailón E, Gonzá- asılarak, farklı kovanlarda aynı malzemeler ortak olarak lez-Porto A, Martínez-Salvador A, De La Rúa P, Meana kullanılmamalıdır. Asetik asit Nosema’nın aktif A, Higes M. The growing prevalence of Nosema formlarına karşı oldukça etkilidir ancak spor formuna ceranae in honey bees in Spain, an emerging problem for karşı etkili değildir. Hasta arılar için 2 kg toz şeker / 1 lt the last de-cade. Res Vet Sci, 93: 150–155, 2012. sudan oluşturulan şuruba 25 mg fumagillin içeren ilaç eklenerek hazırlanan sıvı (5 lt şurup için 100 mg), Chaimanee V, Wrrit N, Chantaannkul P. Infections of şurupluk vasıtasıyla ağız yoluyla arılara uy-gulanır. Ancak Nosema ceranae in four different honeybee species. J Fumagillin kullanımı günümüzde Avrupa ve ülkemizde Inver-tebr Pathol, 105(2): 201-210, 2010. yasaklanmıştır. Tedavi sürecinde arılar için hazırlanan vitamin/destek preparatları verilebilir. Bal arı-larını Chen Y, Evans JD, Smith BI, Pettis JS. Nosema ceranae Nosema hastalığına karşı korumak için timol bileşiği is a long present and wide-spread microsporidian içeren 1 lt kekik suyu (kara kekik – zahter (Thymbra infection of the Europan honey bee (Apis mellifera) in spicata), 2 kısım şeker:1 kısım su oranında hazırlanmış 8 the United States. J Invertebr Pathol, 97(2): 186-188, lt şeker şurubuna katılarak kovan başına 0,5 litre olacak 2008. şekilde şurupluk içinde bir hafta arayla iki kez verilir. Uygulama erken ilkbahar ve geç sonbaharda Chen YP, Evans JD, Murphy C, Gutell R, Zuker M, yapılmalıdır. . (Aydın ve ark., 2015). Gun-densen-Rindal D, Pettis JS. Morphological, Sonuç olarak Nosemosis bal arılarında ülkemizde ve moleculer, and phylogenetic characterization of Nosema Dünya’ da arı yetiştiricileri ve arı uzmanları tarafından her ceranae, a mic-rosporidian parasite isolated from the zaman dikkate alınması gereken, yıl boyu koruma ve European honey bee, Apis mellifera. J Eukaryot Microbiol, kontrol metotları geliştirilmesi gereken ciddi bir 56: 142-147, 2009. hastalıktır. Chen YP, Huang ZY. Nosema ceranae, a newly identified Kaynaklar pathojen of Apis mellifera in the USA and Asia. Apido-logie, 41(3): 364-374, 2010. Aronstein KA, Saldivar E, Webster TC. Evaluation of Nosema ceranae spore-specific polyclonal antibodies. J Costa C, Tanner G, Lodesani M, Maistrello L, Neumann Apic Res, 50(2): 145-151, 2011. P. Negative correlation between Nosema ceranae spore loads and deformed wing virus infection levels in adult Aydın L. Nosemiasis. Türkiye Parasitol Derg, 18(2): honey bee workers. J Invertebr Pathol, 108(3): 224-5, 224-228 (1), 1994. 2011. Cox-Foster DL, Conles S, Holmes EC, Palacios G, Aydın L, Güleğen E, Çetinbaş H. Bursa yöresi bal arıların- Evans JD, Moran NA, Quan PL, Briese T, Hornig da Nosema apis’ in (Zander, 1909) yaygınlığı. Türkiye 3 M, Geiser DM, Martinson V, Vanengelsorp D, Kalkstein Arıcılık Kongresi Çukurova Üniv Ziraat Fak, Adana, AL, Drysdale A, Huı J, Zhai JH, Cui LW, Hutchison SK, 2001. 155 Özüiçli ve Aydın 2018 Simons JF, Egholm M, Pettis JS, Lıpkın WI. Ametagonic Gurgulova K, Valchovski R, Petrov P, Ivanova E. Distri- survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. bution of Nosema apis and Nosema ceranae in Bulgaria. Science, 318(5848): 283-287, 2007. Diagnostic in honeybees. From sampling to data analyses. Beedoc – Cost Action. Ghent University, Belgium, 2010. Dainat B, Evans JD, Chen YP, Gauthier L, Neumann P. Predictive markers of honey bee colony collapse. PLoS Hatjina F, Tsoktouridis G, Bouga M, Charistos L, Evange- One, 7 (2): e32151, 2012. lou V, Avtzis D, Meeus I, Brunain M, Smagghe G, de Graaf DC. Polar tube protein gene diversity among Nosema ce- Derakhshifar I, Köglberger H, Oberlerchner J, ranae strains derived from a Greek honey bee health study. Moosbeckhofer R. Incidence of Nosema spp. and J Invertebr Pathol, 108(2): 131-4.s, 2011. colony performance in Austria 2006–2008. COST Action FA0803 Prevention of honeybee Colony Losses, Higes M, Garcia-Palencia P, Martin-Hernandez R, Aranza- Nosema disease: lack of knowledge and work zu M. Experimental infection of Apis mellifera honey bees standardization, 2010. with Nosema ceranae (Microsporidia). J Invertebr Pathol, 94(3): 211-217, 2007. Doğaroğlu M, Sıralı R. Survey results on honeybee pests and diseases in Thracian Region of Turkey. Uludag Bee J, Higes M, Martin Hernandez RE, Garrido-Bailon E, Gar- 5: 71-78, 2005. cia-Palencia P, Meana A. Detection of infective Nosema ceranae (Microsporidia) spores in corbicular pollen of fo- Dussaubat C, Brunet JL, Higes M, Colbourne JK, rager honeybees. J Invertebr Pathol, 97(1): 76-78, 2008. Lopez J, Choi JH, Martin-Hernandez R, Botias C, Moritz RF, Le Conte Y, Alaux C. Gut pathology and Klee J, Beasana AM, Genersch E, Gısder S, Nanetti A, Tam responses to the microsporidium Nosema ceranae in the DQ, Chinh TX, Puerta F, Ruz JM, Kryger P, Message D, honey bee Apis mellifera. PLoS One, 7(5): e37017, 2012. Hatjina F, Korpela S, Fries I, Paxton RJ. Widespread dis- persal of the microsporidian Nosema ceranae an emergent Forsgren E, Fries I. Comarative virulence of Nosema pathogen of the western honey bee, Apis mellifera. J Inver- ceranae and Nosema apis in individual European honey tebr Pathol, 96(1): 1-10, 2007. bees. Vet Parasitol, 170(3-4): 212-217, 2010. Lotfi A, Jamshidi R, Shahryar HA, Yousefkhani M. The Fries I. Comb replacement and Nosema disease prevalence of Nosemosis in honey bee colonies in Aras- (Nosema apis) in honeybee colonies. Apidologie, 19: baran Region Iran. American-Eurasian J Agric & Environ 343-356, 1988. Sci, 5: 255-257, 2009. Fries I. Nosema ceranae in European honey bees Malone LA, Gatehouse HS, Tregidga EL. Effects of time, (Apis mellifera ). J Invertebr Pathol, 103 Suppl 1: S73-9, temperature, and honey on Nosema apis (Microsporidia: 2010. Nosemstidae), a parasite of the honeybee, Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae). J Invertebr Pathol, 77 (4): 258-68, Gisder S, Hedtke K, Möcke IN, Frielitz MC, Linde A, 2001. Genersch E. Five-year cohort study of Nosema spp. in Germany: does climate shape virulence and Martin-Hernandez R, Meana A, Prieto L, Salvador AM, assertiveness of Nosema ceranae? Appl Environ Garrido-Bailon E, Higes M. Outcome of colonization of Microbiol, 76 (9): 3032-8, 2010. Apis mellifera by Nosema ceranae. Appl Environ Microbi- ol, 73(20): 6331-6338, 2007. Granato A, Caldon M, Falcaro C, Mutinelli F. Presence of Nosema apis and Nosema ceranae in Mayack CH, Naug D. Energetic stress in the honey bee Italian apiaries. COST Action FA0803 - Prevention of Apis mellifera from Nosema ceranae infection. J Invertebr honeybee colony losses, Nosema disease: lack of Pathol, 100: 185-188, 2009. knowledge and work standardization, 2010. 156 Özüiçli ve Aydın 2018 Muz MN, Girişgin AO, Muz D, Aydin L. Molecular dete- Webster TC, Pomper KW, Hunti G, Thacker EM, Jones ction of Nosema ceranae and Nosema apis in colony col- SC. Nosema apis infection in worker and queen Apis lapsed apiaries of Turkey. J Apic Res, 49(4): 342-344, mellifera. Apidologie, 35(1): 49-54, 2004. 2010. Webster TC, Aronstein KA. Nosema ceranae detection Muz MN, Solmaz H, Yaman M, Karakavuk M. Kış by microscopy and antibody test. In: Sammataro D, Salkımı Erken Bozulan Arı Kolonilerinde Paraziter ve Yoder JA, editors. Honey Bee Colony Health: Challenges Bakteriyel Patojenler. YYU Vet Fak Derg, 23(3): 147-150, and Sustainable Solutions. Boca Raton, RL: CRC Press. 2012. pp, 115-120, 2012. Paxton R, Klee J, Korpela S, Fries I. Nosema ceranae Zeybek H. Arı Hastalıkları ve Zararlıları. Tarım ve Köy İş- has infected Apis mellifera in Europe since at least 1998 leri Bakanlığı Hayvan Hast Araş Enst Müd, Etlik-Ankara, and may be more virulent than Nosema apis. Apidologie, 1991. 38(6): 558-565, 2007. Paxton R. Does infection by Nosema ceranae cause Colony Collapse Disorder in Honey bees (Apis mellifera)? J Apic Res, 49: 80-84, 2010. Santiago P, Lange CE. Detection of Malpighamoeba melli- ficae (Protista: Amoebozoa) in Apis mellifera (Hymenop- tera: Apidae) of Argentina. Rev Soc Entomol Argent, 69 (3-4): 299-303, 2010. Şimşek H. Elazığ yöresi bal arılarında bazı parazit ve mantar hastalıklarının araştırılması. Ankara Üniv Vet Fak Derg, 52: 123-126, 2005. Şimşek D. Muğla ili bal arılarının (Apis mellifera) mikrobiyal ve paraziter hastalıklar yönünden incelenmesi. H Ü Fen Bilimleri Enstitüsü, Yüksek Lisans Tezi, 2007. Topçu B, Arslan MÖ. The prevalence of Nosemosis in ho- ney bee in the province of Kars. Uludağ Bee J, 164-170, 2004. Ütük AE, Pişkin Ç, Kurt M. Türkiye’de Nosema ceranae’nın ilk moleküler tanısı. Ankara Üniv Vet Fak Derg, 57: 275-278, 2010. Van der Steen J, Cornelissen B, Blacquière T. Strategy to control bee diseases in the Netherlands. Diagnostic in honeybees. From sampling to data analyses. Beedoc – Cost Action. Ghent University, Belgium, 2010. Visvesvara GS. In vitro cultivation of microsporodia of clinical importance. Clin Microbiol Rev, 15: 401-413, 2002. 157